Peggy Guggenheim przez całe życie gromadziła dzieła sztuki z całego świata i zgromadziła pod jednym dachem arcydzieła największych artystów XX wieku. Jej kolekcja została zainaugurowana jako muzeum publiczne w 1980 roku i obejmowała dzieła współczesnej sztuki włoskiej, europejskiej i amerykańskiej.
Kolekcja Peggy Guggenheim w Wenecji składa się z dzieł zebranych w ciągu całego życia poświęconego znalezieniu i kupowaniu dzieł sztuki, a także kolekcji, które później hojnie przekazano jej fundacji. W stałej kolekcji muzeum znajdują się najważniejsze dzieła XX-wiecznego kubizmu, amerykańskiego ekspresjonizmu abstrakcyjnego, malarstwa metafizycznego, surrealizmu i europejskiej sztuki abstrakcyjnej.
Zbiór przekazany fundacji w 2012 roku, zwany Kolekcją Schulhofa, składa się z 80 egzemplarzy z 1945 roku i lat następnych. Znajdziesz tu także Ogród Rzeźb Patsy R. i Raymona D. Nasherów, który zajmuje przestrzenie zewnętrzne w Palazzo Vernier Leoni.